Genome evolution and adaptations to plant parasitism in nematodes

Description

Nematodes are non-segmented roundworms, mostly transparent and less than 1 mm long. Although nearly invisible, they are one of the most species-rich groups of animals. The majority of nematodes are free-living and feed on bacteria and fungi, but the most notorious species are animal and plant parasites. Plant-parasitic nematodes cause approximately 100 billion Euros in damages to the world agriculture every year. Plant parasitism has appeared at least 4 times independently during the evolutionary history of nematodes. Morphological similarities have emerged in a convergent manner in these parasites and specific genomic singularities might be associated as well. The first genome for a plant-parasitic nematode, the root-knot nematode Meloidogyne incognita was sequenced and annotated in 2008 as part of an international consortium coordinated by our team. Comparisons with the genomes of other nematodes were made possible and revealed idiosyncrasies that might be linked to plant parasitism. A major part of my research consists in identifying such idiosyncrasies in nematode genomes that could be related to adaptations to plant parasitism. I have shown that nematodes acquired, via lateral gene transfers, a plethora of genes of bacterial and fungal origins involved in successful parasitic interactions with plants (effectors). These evolutionary events, considered as rare in animals, have apparently played an important role in adaptation to plant parasitism. Large scale comparisons of the genomes of plant parasites with those of other eukaryotes allowed us to identify a set of genes absent from non parasitic species. This specificity to parasites suggests that the genes could be involved in plant parasitism. We have shown that, indeed, silencing of these genes significantly reduced the parasitic success of root-knot nematodes. Because they are absent from other species, these genes constitute interesting targets for the development of new and more specific control methods against phyto-nematodes. Another singularity of the Meloidogyne incognita genome resides in its structure itself. Indeed, the genome is mainly present in pairs of copies similar yet divergent at the nucleotide level. This singular structure might be related to the M. incognita peculiar reproductive mode. This root-knot nematode reproduces asexually and without meiosis. We suppose that in the absence of sexual reproduction, the equivalents of homologous chromosomes found in sexual species are free to diverge substantially. Sexual reproduction is considered as an evolutionary dead end in animals. Nevertheless, M. incognita is able to infest more plants than its sexual cousins and possesses a larger geographic distribution. Furthermore, it is able to overcome plant resistance and thus adapt to changes. Presence of a proportion of genes in divergent copies might constitute a pool for plasticity. Evolution capabilities in animals lacking sexual reproduction, in particular plant pests, is a topic that I will try to develop in the next few years.

Abstract (French)

Les nématodes sont des vers ronds non segmentés pour la plupart translucides et mesurant moins d'un mm. Bien que peu visibles, ils constituent l'un des groupes d'animaux les plus riches en espèces et en individus. La majorité des nématodes sont des espèces libres se nourrissant de bactéries ou de champignons mais les espèces les plus connues de l'homme sont les parasites d'animaux et de plantes. Les nématodes parasites de plantes causent des dégâts considérables à l'agriculture mondiale. Ils sont responsables de pertes économiques avoisinant une centaine de milliards d'euros par an. Le parasitisme des plantes est apparu au moins quatre fois indépendamment au cours de l'histoire évolutive des nématodes. Des similitudes morphologiques ont émergé de manière convergente chez ces parasites et il est possible que des singularités caractéristiques se retrouvent également dans leurs génomes. Le premier génome d'un nématode parasite de plantes, celui du nématode à galles Meloidogyne incognita a été séquencé et annoté en 2008 dans le cadre d'un consortium international coordonné par notre équipe. Dès lors, la comparaison avec les génomes d'autres nématodes a permis de révéler des singularités pouvant êtres liées à une adaptation au parasitisme des plantes. Une partie importante de ma recherche est consacrée à l'identification de singularités dans les génomes de nématodes, en lien avec le parasitisme des plantes. J'ai pu montrer que les nématodes avaient acquis, par transferts horizontaux, des gènes d'origines bactérienne et fongique impliqués dans le succès parasitaire (effecteurs). Ces événements évolutifs, considérés comme très rares chez les animaux, auraient joué un rôle important dans l'adaptation au parasitisme des plantes. La comparaison des génomes de parasites de plantes à ceux d'autres eukaryotes nous a également permis de mettre en évidence un jeu de gènes absents de toutes les autres espèces. Cette spécificité aux phyto-parasites, suggère que ces gènes seraient impliqués dans le parasitisme des plantes. Nos travaux ont montré que l'inactivation de ces gènes atténuait considérablement le succès parasitaire des nématodes. Etant absents des génomes d'autres espèces, ces gènes constituent des cibles particulièrement intéressants pour le développement de nouvelles méthode de luttes plus spécifiques. Une autre singularité du génome de Meloidogyne incognita, concerne sa structure. En effet, le génome est majoritairement présent sous la forme de deux copies divergentes au niveau de leur séquence. Cette caractéristique est peut être liée au mode de reproduction particulier de ce nématode. M. incognita se reproduit de manière asexuée et sans méiose. On suppose qu'en absence de méiose, l'équivalent des chromosomes homologues des espèces à reproduction sexuée sont libres de diverger considérablement. Une partie de mes recherches est consacrée à l'étude de l'origine et des conséquences fonctionnelles de cette architecture génomique particulière. La reproduction asexuée est considérée comme une impasse évolutive chez les animaux. Pourtant, M. incognita est capable d'attaquer plus de plantes que ses cousins sexués et occupe une aire géographique plus grande. De plus, il est capable de contourner la résistance des plantes et donc de s'adapter. Il est possible que la présence d'une partie des gènes en copies divergentes joue un rôle dans cette plasticité. Analyser les capacités évolutives chez des animaux à reproduction asexuée, en particulier des ravageurs de culture est une thématique que je souhaiterai développer dans les prochaines années.

Abstract

Ecole Doctorale : Université de Nice - Sophia Antipolis (UNSA), FRA; Annexes : 7 publications sélectionnées.

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