Is parasitoid virulence against multiple hosts adaptive or constrained by phylogeny? A study of <em>Leptopilina</em> spp. (Hymenoptera: Figitidae)/<em>Drosophila</em> (Diptera: Drosophilidae) interactions

Description

Some insects can develop immune resistance to koinobiont parasitoids. Reciprocally, adaptation to host immunology is critical for parasitoid success. Phylogenetic inertia and correlations between virulence against different hosts can act as constraints preventing these adaptations. Insights on these constraints may be obtained from the analysis of patterns of variations in the interactions at the species or genus level. Multivariate phylogenetic comparative methods were applied to virulence traits of 13 parasitoid strains of Leptopilina spp. (Hymenoptera: Figitidae) on five host strains of the Drosophila melanogaster species subgroup (Diptera Drosophilidae). Independent contrasts of virulence were calculated and principal component analysis (PCA) was performed on the independent contrasts to estimate the dimensionality of the interactions. Most of the variation of virulence was associated with the first component of the PCA (62.2%). But a significant proportion was explained by the second and third components, suggesting specific interactions. Strain-strain reciprocal specificity was observed in several pairs of host-parasitoid species. Significant phylogenetic inertia was observed on parasitoid virulence, but only at the genus level and only against hosts of intermediate resistance (phylogenetic R-2 between 0.62 and 0.85). Some parts of the interaction matrix exhibited specific interactions and others were fixed due to ancestral non-specific virulence (or avirulence). The results were interpreted viewing virulence as a threshold trait determined by underlying liability. When liability is far from the threshold, virulence is fixed. When liability is close to the threshold, virulence varies specifically and reciprocal adaptations can take place. These phylogenetic constraints may lead to a scenario of escape and radiation coevolution in the host-parasitoid system.

Abstract (French)

Certains insectes développent des réactions immunitaires contre les parasitoïdes koinobiontes. Réciproquement les parasitoidses peuvent ou non s'adapter aux défenses de l'hôte. L'inertie phylogénétique et les corrélations entre les virulences vis à vis d'hôtes différents peuvent constituer des contraintes empêchant ces adaptation. Des informations sur ces contraintes peuvent-être obtenues à partir de l'analyse des patrons d'interaction à l'intérieur et entre espèces. Des analyses comparatives multivariées et de régression phylogénétique ont été appliquées à une matrice d'interaction immunitaire entre 13 souches de parasitoïdes d'espèces de Leptopilina (Hymenoptera : Figitidae) et 5 souches d'espèces de drosophiles appartenant au sous-groupe melanogaster (Diptera: Drosophilidae). Les contrastes de virulence ont été calculés sur la phylogénie vis à vis des 5 souches hôte et une analyse en composante principale a été réalisée sur ces contrastes pour estimer la dimensionnalité de l'évolution de la virulence. La plupart de la variation (62.2%) était due à la première composante de variation. Mais une proportion significative était expliquée par les seconde et troisième composantes, ce qui suggérait un rôle d'interaction spécifiques. Une spécificité réciproque entre souches a été observée chez plusieurs paires d'espèces parasitoïde-hôte. Une inertie phylogénétique significative a été observée sur la virulence mais seulement à l'échelle du genre, et seulement contre des hôtes de résistance intermédiaire (R2 phylogénétique entre 0.62 et 0.85). Certaines parties de la matrice d'interaction ont montré des interactions spécifiques et d'autres furent fixées du fait d'une virulence (ou avirulence) ancestrale non spécifique. Les résultats sont interprétés en considérant la virulence comme un caractère à seuil déterminé par une variable phénotypique sous-jacente. Si la variable sous-jacente est éloignée du seuil, l'issue de l'interaction est fixée sur le long terme. Si la variable est proche du seuil l'issue de l'interaction varie spécifiquement et des processus d'adaptation réciproque peuvent se mettre en place. Ces contraintes phylogénétiques peuvent conduire à un scénario de coévolution par échappement et radiation dans le système hôte-parasitoïde.

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