Mechano-biochemical marine stimulation of inversion, gastrulation, and endomesoderm specification in multicellular Eukaryota
- Others:
- Laboratoire Physico-Chimie Curie [Institut Curie] (PCC) ; Institut Curie [Paris]-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
- Mécanique et génétique du développement embryonnaire et tumoral [Institut Curie] ; Laboratoire Physico-Chimie Curie [Institut Curie] (PCC) ; Institut Curie [Paris]-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut Curie [Paris]-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
- Institut d'Astrophysique de Paris (IAP) ; Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
- Physique et mécanique des milieux hétérogenes (UMR 7636) (PMMH) ; Ecole Superieure de Physique et de Chimie Industrielles de la Ville de Paris (ESPCI Paris) ; Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Paris Cité (UPCité)
- Unité BioMaps (BIOMAPS) ; Service Hospitalier Frédéric Joliot (SHFJ) ; Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)) ; Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)) ; Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
- Service Hospitalier Frédéric Joliot (SHFJ) ; Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)) ; Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)
- Institut de Recherche sur le Cancer et le Vieillissement (IRCAN) ; Université Nice Sophia Antipolis (1965 - 2019) (UNS) ; COMUE Université Côte d'Azur (2015-2019) (COMUE UCA)-COMUE Université Côte d'Azur (2015-2019) (COMUE UCA)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Côte d'Azur (UCA)
- Institut Fédératif de Recherche - Ressources Marines (IFR MARRES) ; Université Côte d'Azur (UCA)
- FRM 2015 DEQ20150331702
- FRM 2019 EQU201903007805
- the Inca (PLBIO-13-172 and PLBIO-03-ICR-1
- the Plan Cancer (Institut National du Cancer, C13992AS)
- the Fondation ARC pour la Recherche sur le Cancer (PJA2014120186)
- ANR-10-IDEX-0001,PSL,Paris Sciences et Lettres(2010)
- ANR-16-CE14-0028,InVivoMechaStemReg,Stimulation mécanique péristaltique de la régénération de l'épithélium de colon par stimulation mécanique ß-catenin dépendante des stems cells in vivo(2016)
- ANR-11-LABX-0038,CelTisPhyBio,Des cellules aux tissus: au croisement de la Physique et de la Biologie(2011)
- ANR-15-IDEX-0001,UCA JEDI,Idex UCA JEDI(2015)
- ANR-11-LABX-0028,SIGNALIFE,Réseau d'Innovation sur les Voies de Signalisation en Sciences de la Vie(2011)
- European Project: 631665,EC:FP7:PEOPLE,FP7-PEOPLE-2013-CIG,EARN(2014)
Citation
Description
The evolutionary emergence of the primitive gut in Metazoa is one of the decisive events that conditioned the major evolutionary transition, leading to the origin of animal development. It is thought to have been induced by the specification of the endomesoderm (EM) into the multicellular tissue and its invagination (i.e., gastrulation). However, the biochemical signals underlying the evolutionary emergence of EM specification and gastrulation remain unknown. Herein, we find that hydrodynamic mechanical strains, reminiscent of soft marine flow, trigger active tissue invagination/gastrulation or curvature reversal via a Myo-II-dependent mechanotransductive process in both the metazoan Nematostella vectensis ( cnidaria ) and the multicellular choanoflagellate Choanoeca flexa. In the latter, our data suggest that the curvature reversal is associated with a sensory-behavioral feeding response. Additionally, like in bilaterian animals, gastrulation in the cnidarian Nematostella vectensis is shown to participate in the biochemical specification of the EM through mechanical activation of the β-catenin pathway via the phosphorylation of Y654-βcatenin. Choanoflagellates are considered the closest living relative to metazoans, and the common ancestor of choanoflagellates and metazoans dates back at least 700 million years. Therefore, the present findings using these evolutionarily distant species suggest that the primitive emergence of the gut in Metazoa may have been initiated in response to marine mechanical stress already in multicellular pre-Metazoa. Then, the evolutionary transition may have been achieved by specifying the EM via a mechanosensitive Y654-βcatenin dependent mechanism, which appeared during early Metazoa evolution and is specifically conserved in all animals.
Abstract
International audience
Additional details
- URL
- https://hal.science/hal-03895187
- URN
- urn:oai:HAL:hal-03895187v1
- Origin repository
- UNICA