Convergent origin and accelerated evolution of vesicle-associated RhoGAP proteins in two unrelated parasitoid wasps

Description

Animal venoms and other protein-based secretions that perform a variety of functions, from predation to defense, are highly complex cocktails of bioactive compounds. Gene duplication, accompanied by modification of the expression and/or function of one of the duplicates under the action of positive selection, followed by further duplication to produce multigene families of toxins is a well-documented process in venomous animals. This evolutionary model has been less described in parasitoid wasps, which use maternal fluids, including venom, to protect their eggs from encapsulation by the host immune system. Here, we evidence the convergent recruitment and accelerated evolution of two multigene families of RhoGAPs presumably involved in virulence in two unrelated parasitoid wasp species, Leptopilina boulardi (Figitidae) and Venturia canescens (Icheumonidae). In both species, these RhoGAPs are associated with vesicles that act as transport systems to deliver virulence factors, but are produced in different tissues: the venom gland in Leptopilina sp. and the ovarian calyx in V. canescens. We show that the gene encoding the cellular RacGAP1 is at the origin of the virulent RhoGAP families found in Leptopilina sp. and V. canescens. We also show that both RhoGAP families have undergone evolution under positive selection and that almost all of these RhoGAPs lost their GAP activity and GTPase binding ability due to mutations in key amino acids. These results suggest an accelerated evolution and functional diversification of these vesicle-associated RhoGAPs in the two phylogenetically distant parasitoid species. The potential new function(s) and the exact mechanism of action of these proteins in host cells remain to be elucidated.

Abstract (French)

Les venins d'animaux et d'autres sécrétions à base de protéines qui remplissent diverses fonctions, de la prédation à la défense, sont des cocktails très complexes de composés bioactifs. La duplication des gènes, accompagnée d'une modification de l'expression et/ou de la fonction de l'une des duplications sous l'action de la sélection positive, suivie d'une nouvelle duplication pour produire des familles multigéniques de toxines, est un processus bien documenté chez les animaux venimeux. Ce modèle évolutif a été moins décrit chez les guêpes parasitoïdes, qui utilisent les fluides maternels, y compris le venin, pour protéger leurs œufs de l'encapsulation par le système immunitaire de l'hôte. Nous démontrons ici le recrutement convergent et l'évolution accélérée de deux familles multigéniques de RhoGAPs probablement impliquées dans la virulence chez deux espèces de guêpes parasitoïdes non apparentées, Leptopilina boulardi (Figitidae) et Venturia canescens (Icheumonidae). Chez les deux espèces, ces RhoGAP sont associées à des vésicules qui agissent comme des systèmes de transport pour délivrer les facteurs de virulence, mais elles sont produites dans des tissus différents : la glande à venin chez Leptopilina sp. et le calice ovarien chez V. canescens. Nous montrons que le gène codant pour la RacGAP1 cellulaire est à l'origine des familles de RhoGAP virulentes trouvées chez Leptopilina sp. et V. canescens. Nous montrons également que les deux familles RhoGAP ont subi une évolution sous sélection positive et que presque toutes ces RhoGAP ont perdu leur activité GAP et leur capacité de liaison à la GTPase en raison de mutations dans des acides aminés clés. Ces résultats suggèrent une évolution accélérée et une diversification fonctionnelle de ces RhoGAP associées aux vésicules chez les deux espèces de parasitoïdes phylogénétiquement éloignées. Les nouvelles fonctions potentielles et le mécanisme d'action exact de ces protéines dans les cellules hôtes restent à élucider.

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